Trois ans ont passé depuis l'attaque de la Légion. Ayana, une jeune écolière, découvre un oeuf caché au fin fond d'une caverne. La petite fille ne sait pas qu'il contient une créature maléfique qui va se nourrir de sa haine...
L'officier de police Goro Yabuike est dépêché sur les lieux d'une prise d'otage. Malheureusement, la situation dégénère et le ravisseur et son captif sont tués.Yabuike s'exile dans une forêt. Là, les habitants se déchirent au sujet d'un arbre, Charisma...
Deux petites filles, Mei et Satsuki, viennent s'installer à la campagne pour se rapprocher de l'hôpital où leur mère se trouve, et découvrent l'existence d'étranges mais sympathiques esprits de la forêt, les Totoros.